VirtualBox ban đầu được cung cấp bởi Innotek GmbH đến từ Weinstadt, Đức, dưới một giấy phép độc quyền, với một phiên bản của sản phẩm có sẵn miễn phí cho sử dụng cá nhân hoặc đánh giá, tùy thuộc vào VirtualBox Personal Use and Evaluation License (PUEL).[12] Tháng 1 năm 2007, dựa trên lời khuyên của LiSoG, Innotek GmbH phát hành VirtualBox Open Source Edition (OSE) như một phần mềm tự do nguồn mở, tuân theo các yêu cầu của GNU General Public License (GPL)v2.[13]

Innotek GmbH cũng góp phần phát triển hệ điều hành OS/2 và Linux trong ảo hóa và ports OS/2 [14] của sản phẩm từ Connectix mà sau đó đã được Microsoft mua lại. Cụ thể, Innotek đã phát triển mã "additions" trong cả Windows Virtual PC và Microsoft Virtual Server, cho phép nhiều tương tác hệ điều hành máy chủ-khách khác nhau như bảng chia sẻ hoặc thay đổi kích thước khung nhìn động.

Sun Microsystems mua lại Innotek vào tháng 2 năm 2008.[15][16][17]

Oracle Corporation mua lại Sun tháng 1 năm 2010 và đổi tên phần mềm thành "Oracle VM VirtualBox".[18][19][20]

Tháng 12 năm 2019, VirtualBox bắt đầu chỉ hỗ trợ ảo hoá dựa trên phần cứng, loại bỏ các hỗ trợ dựa trên phần mềm.[2][21]